Отдел доходов создан в 1994 году для осуществления учета поступлений в бюджетную систему Российской Федерации и их распределения между бюджетами бюджетной системы Российской Федерации. Также отдел координирует взаимодействие пользователей двух информационных систем: Государственной информационной системы о государственных и муниципальных платежах и государственной автоматизированной системы «Управление».

В разные годы отдел назывался: отдел доходов федерального бюджета, отдел регулирования доходов, отдел доходов. Отдел возглавляли:

- с 1994 года Фатова Галина Александровна;

- с 1996 года Викулова Елизавета Алексеевна;

- с 1999 года Андреева Инна Владимировна;

- с 2004 года Олейникова Марина Сергеевна.

С 2011 года по настоящее время начальником отдел доходов является Ларькова Лариса Николаевна.

Значимым событием стало внедрение Концепции единого казначейского счета, в разработке которой активное участие принимали специалисты Управления (распоряжением Правительства Российской Федерации от 23.01.2000 № 107-р Концепция функционирования единого счёта федерального казначейства Министерства финансов Российской Федерации по учёту доходов и средств федерального бюджета одобрена), позволившей закрыть 142 счета по учету доходов в районных отделениях и централизовать учет в рамках одного счета, открытого Управлению.

14.05.2012 на Всероссийский конкурс в области совершенствования казначейских технологий начальником отдела доходов Ларьковой Л.Н. и заместителем начальника отдела доходов Сидоровой О.Н. представлен реферат на тему «Совершенствование технологи учета Федеральным казначейством поступлений в бюджетную систему и их распределения между бюджетами бюджетной системы РФ с применением ППО АСФК». Реферат удостоен 2-е места конкурса.